Presencia espontánea de Pandora neoaphidis (Humber) en cultivos de alcaucil en el sudoeste Buenos Aires

1. Introducción

Cynara scolymus L. es una planta herbácea conocida y apreciada desde la antigüedad (Botsaris & Alves, 2013). Fue introducida en la zona Rioplatense en el siglo pasado por los inmigrantes provenientes de la región Mediterránea (MAGyP, 2021). Es considerada como una hortaliza especial debido a sus cualidades nutritivas y medicinales, al bajo contenido calórico y a la alta proporción de fibras. En Argentina, su cultivo se circunscribe casi exclusivamente a la zona platense y a la región de Cuyo aunque en los últimos años ha tomado relevancia en los distintos cinturones hortícolas del Sudoeste bonaerense (García et al., 2012; Calani et al., 2021).

Los áfidos pertenecientes al Orden Hemiptera constituyen una limitante de la producción de alcaucil. Entre las especies más frecuentes se encuentran Brachycaudus cardui, Aphis fabae, Capitophorus eleagni, Dysaphis cynarae y Myzus persicae (Larraín et al., 2012; Strassera et al., 2013; Salas et al., 2018). Estas colonizan el cultivo en la etapa vegetativa y reproductiva ubicándose en el envés de las hojas y en la base de los capítulos (Larraín et al., 2012; Phytoma, 2021).

Sistemáticamente su presencia se manifiesta en pequeños focos que luego se generalizan formando colonias muy densas que se alimentan del floema de las plantas y causan retraso del desarrollo, enrollamiento longitudinal y marchitez de hojas (Salas et al., 2018). Ante su infestación las cabezuelas son pequeñas y de mala calidad (Almela et al., 2019). A estos daños se suman los indirectos causados por su capacidad para transmitir virosis como el Artichoke latent virus (ALV) (Baixauli Soria; 2017; Fidan & Koç, 2019).

En general, las poblaciones de pulgones están reguladas por depredadores, parasitoides y hongos entomopatógenos pertenecientes al orden Entomophtorales (Zygomycota: Zygomycetes) (Polack et al., 2020) actualmente denominados Entomophthoromycota: Entomophthoromycetes.

Este Orden incluye unas 200 especies que producen epizootias en las poblaciones de insectos, que afecta principalmente a especies incluidas en los órdenes Hemiptera, Lepidoptera, Orthoptera y Diptera (López Lastra & Scorsetti, 2007).

El objetivo de este trabajo fue identificar y caracterizar morfológicamente los hongos entomopatógenos de áfidos presentes en el cultivo de C. scolymus en la región del sudoeste bonaerense.

2. Materiales y métodos

Los muestreos se realizaron semanalmente durante los meses de agosto a octubre de 2021 en lotes de producción de Cynara scolymus L. en el cinturón hortícola de Bahía Blanca.

La toma de muestras se realizó en líneas por observación visual de las plantas para recolectar los individuos muertos con o sin signos externos de micosis (n = 230). Los insectos fueron colectados con un trozo de material vegetal, colocados en cajas de Petri y transportados al laboratorio.

Los áfidos con desarrollo externo del hongo se examinaron con lupa y microscopio óptico. Los pulgones sin evidencia de micosis fueron colocados en cámara húmeda para favorecer el desarrollo externo de las estructuras fúngicas. Las características de dichas estructuras, especialmente la forma, el tamaño y el número de núcleos de los conidios primarios (Frayssinet et al., 2016) permitieron la identificación. Los preparados microscópicos se hicieron con lactofenol-azul de metileno; para la tinción y cuantificación de los núcleos se usó aceto-orceína. Para determinar el género y la especie del hongo se utilizaron claves específicas para Entomopththorales (Keller, 1987; Humber, 1989; Keller, 2007; Humber, 2012).

3. Resultados y discusión

El hongo entomopatógeno fue identificado como Pandora neoaphidis (Humber 1989) perteneciente a la familia Entomophthoraceae, Orden Entomophthorales, Clase Entomophthoromycetes, Phylum Entomophthoromycota (Humber, 1989, Keller, 2007). Esta especie se desarrolló sobre el áfido Capitophorus eleagni y alcanzó en las muestras recolectadas un nivel de infección del 80 % (n = 184).

P. neoaphidis tiene amplia distribución a nivel mundial y es un importante hongo patógeno de áfidos en los agroecosistemas templados (Saussure et al., 2019).

En Argentina esta especie se ha observado parasitando áfidos presentes en diferentes cultivos. Entre ellos, a N. ribisnigri en cultivos de lechuga (Lactuca sativa), a Myzus persicae en pimiento (Capsicum annuum) y a varias especies de áfidos en avena, sorgo y trigo (Manfrino et al., 2013; Manfrino et al., 2020). En alfalfa se la ha encontrado infectando a Acyrthosiphon pisum y a Aphis craccivora en la provincia de Santa Fe (Manfrino et al., 2014). Específicamente en la región del Sudoeste Bonaerense, ha sido observado con anterioridad sobre A. pisum en pasturas de alfalfa (Frayssinet et al., 2016).

Según varios autores las infecciones de este entomopatógeno ocurren cuando prevalecen condiciones de baja temperatura y elevada humedad (Manfrino et al., 2013; Saussure et al., 2019).

Durante el desarrollo de este trabajo se registraron condiciones de alta humedad poco frecuentes para la región. Esta condición sumada a temperaturas que oscilaron entre los 12 °C y 26 °C, habrían favorecido el desarrollo de este entomopatógeno. Resultados similares fueron observados por Frayssinet et al. (2016) al evaluar la presencia de P. neoaphidis sobre A. pisum en un cultivo de alfalfa.

3.1. Descripción morfológica de Pandora neoaphidis:

Los cuerpos hifales presentes en el interior del hospedante infectado son elipsoidales a elongados. Estos se concentran en grupos debajo de la cutícula produciendo elevaciones en la parte dorsal del insecto que se observan como gránulos redondeados (Figura 1.A). Los rizoides son monohifales, 2 a 3 veces más gruesos que los conidióforos, con un disco adhesivo discoide o irregularmente ramificado (Figura 1.B-C). Los cistidios son elongados, no ramificados y cada uno es rodeado por un grupo de conidióforos que emerge formando un patrón en roseta sobre la cutícula del áfido (Figura 1.D-F). Los conidióforos son ramificados digitalmente en su porción distal. Los conidios primarios son ovoides u ovoides alargados, bitunicados, uninucleados, con una papila basal redondeada a veces ligeramente desplazada y miden (9)-11-(13) x (19)-20-(22) μm (Figura 1.G). Los conidios secundarios son muy semejantes a los primarios, un poco más pequeños. Las esporas de resistencia son esféricas, de superficie lisa con contenido de apariencia granulosa y miden (22)-26-(31) μm (Figura 1.H).

Figure 1: A.Capitophorus eleagni apterous adult infected with Pandora neoaphidis; B-C: Rhizoids; D: Conidiophores; E-F: Cystidia; G: Primary conidia; H: Resistance spore.

Figura 1: A: Adulto áptero de Capitophorus eleagni infectado con Pandora neoaphidis; B-C: Rizoides; D: Conidióforos; E-F: Cistidios; G: Conidios primarios; H: Espora de resistencia.

4. Conclusión

En lotes de producción de esta hortícola, Pandora neoaphidis podría utilizarse como una herramienta natural de control de áfidos cuando las condiciones ambientales favorezcan su desarrollo.

5. Conflicto de intereses

Los autores declaran que este trabajo no presenta conflicto de intereses.

6. Bibliografia

Almela, L., García-Martínez, N. y Andreo-Martínez, P. (12-15 de Marzo de 2019). Zero-residue artichoke production by integrated pest management. X International Symposium on Artichoke, Cardoon and Their Wild Relatives. ISHS Orihuela, España. p. 157-164.

Baixauli Soria, C. (2017). Situación actual del cultivo de la alcachofa. Info Espárrago y Alcachofa, 22-33.

Botsaris, A. S y Alves, L. F. (2013). Cynara scolymus L. (Alcachofra). Revista Fitos Eletrônica,3(02): 51-63.

Calani, P., Rotondo, R., Grasso, R., Ortiz Mackinson, M., Balaban, D., Mondino, M. C., Vita Larrieu, E., Montian, G., Panelo, M., Ross, E., Romero, D., Legno, D. y Riveros, J. (2021). Colección de genotipos de alcaucil (Cynara cardunculus var. scolymus L.) en la Sección de Horticultura. Agromensajes de la Facultad, 60: 27-29.

Fidan, H. y Koç, G. (2019). Occurrence of Artichoke latent potyvirus (ARLV) and Tomato spotted wilt virus (TSWV) as mixed infection in artichoke production areas. Applied Ecology and Environmental Research, 17(4): 7679-7691. http://dx.doi.org/10.15666/aeer/1704_76797691.

Frayssinet, S. R., Bizet Turovsky, J. A. J., Descamps, L. R. y Sánchez Chopa, C. (2016). Presencia del hongo entomopatógeno Pandora neoaphidis Humber en la región del Sudoeste Bonaerense, Argentina. Entomotropica, 31(30): 244-247.

García, S. M., Escalante, A., Rotondo, R., Firpo, I. T., Cravero, V., López Anido, F. y Cointry, E. (2012). El poder del alcaucil. Agromensajes de la Facultad, 34: 4-7.

Humber, R. A. (1989). Synopsis of a revised classification for the Entomophthorales (Zygomycotina). Mycotaxon, 34 (2): 441-460.

Humber, R. A. (2012). Identification of entomopathogenic fungi. En L. A. Lacey (Ed.), Manual of Techniques in Invertebrate Pathology (pp 151-187) Editorial Academic Press.

Keller, S. (1987). Arthropod-pathogenic Entomophthorales of Switzerland I. Conidiobolus, Entomophaga and Entomophthora. Sydowia, 40(2): 122-167.

Keller, S. (2007). Arthropod-pathogenic Entomophthorales: Biology, Ecology, Identification. Publications Office.

Larraín, P. S., Salas, C. F., Jana, A. C. y Graña, S. F. (10-13 de Abril de 2012). Major artichoke pests (Cynara cardunculus sub. scolymus L.) in Coquimbo Region, Chile. VIII International Symposium on Artichoke, Cardoon and their Wild Relatives. ISHS, Viterbo, Italy. p. 301-305.

López Lastra, C. C. y Scorsetti, A. C. (2007). Revisión de los hongos Entomophthorales (Zygomycota: Zygomycetes) patógenos de insectos de la República Argentina. Boletín de la Sociedad Argentina de Botánica, 42(1-2): 33-37.

MAGyP. (2021). La producción de Alcaucil en Argentina. Dirección de Producción Agrícola. Dirección Nacional de Agricultura. Subsecretaría de Agricultura Secretaría de Agricultura, Ganadería y Pesca. Ciudad Autónoma de Buenos Aires.

Manfrino, R. G., Castrillo, L. A., López Lastra, C. C., Toledo, A. V., Ferrari, W. A. O. y Jensen, A. B. (2020). Morphological and molecular characterization of entomophthorales (Entomophthoromycota: Entomophthoromycotina) from Argentina. Acta Mycologica, 55 (2): 1-13. https://doi.org/10.5586/am.5522

Manfrino, R. G., Hatting, J. L., Humber, R., Salto, C. E. y Lopez Lastra, C. C. (2013). Natural occurrence of entomophthoroid fungi (Entomophthoromycota) of aphids (Hemiptera: Aphididae) on cereal crops in Argentina. Annals of Applied Biology, 164(1): 151-158. https://doi.org/10.1111/aab.12089

Manfrino, R. G., Zumoffen. L., Salto, C. E. y López-Lastra, C. C. (2014). Natural occurrence of entomophthoroid fungi of aphids pests on Medicago sativa L. in Argentina. Revista Argentina Microbiología, 46(1): 49-52. https://doi.org/10.1016/S0325-7541(14)70048-3

Phytoma. (2021). Alcachofa: plagas y enfermedades. Sanidad Vegetal, Avisos de Plagas. Phytoma,31 de Marzo de 2021. https://www.phytoma.com/sanidad-vegetal/avisos-de-plagas/alcachofa-plagas-y-enfermedades-marzo-2021

Polack, L. A., Lecuona, R. E. y López, S. N. (2020). Control biológico de plagas en horticultura: experiencias argentinas de las últimas tres décadas. (1^a ed.). INTA Ediciones.

Salas, C. F., Larraín, P. S. y Graña, S. F. (2018). Plagas que atacan a la alcachofa en la Región de Coquimbo. En C. A. Ayala y G. Saavedra del Real (Eds) Manual de producción de alcachofas (pp. 96 -110). INIA Ediciones.

Saussure, S., Westrum, K., Hjelkrem, A. G. R. y Klingen, I. (2019). Effect of three isolates of Pandora neoaphidis from a single population of Sitobion avenae on mortality, speed of kill and fecundity of S. avenae and Rhopalosiphum padi at different temperatures. Fungal Ecology, 41: 1-12. https://doi.org/10.1016/j.funeco.2019.03.004

Strassera, M. E., Schneider, M., La Rossa, R., Pretti Slanco, V., Caballero, E., Kuzmanich, R., Mirande, L., Haramboure, M., Fogel, M., Scarano, P., Acosta, N. y May, P. (24-26 de Septiembre de 2013). Insectos fitófagos determinados en el cultivo de alcaucil en el Cinturón Hortícola Platense. XXXVI Congreso Argentino de Horticultura. ASAHO, San Miguel de Tucumán, Argentina. p. 73.

Horticultura Argentina es licenciado bajo Licencia Creative Commons Atribución-No Comercial 2.5 Argentina.